Ooppera avautuu metsässä lähellä lohikäärme Fafnerin luota. Kääpiö Mime on kasvattanut Siegfriedin, Siegmundin ja Sieglinden pojan, joka aikoo käyttää häntä tappaakseen Fafnerin ja saadakseen sormuksen itselleen. Siegfried takoo uuden Nothungin miekan ja lähtee etsimään lohikäärmettä.
Pitkän ja vaikean matkan jälkeen Siegfried saapuu Fafnerin luolaan. Hän huijaa lohikäärmeen paljastamaan sen heikon kohdan ja sitten tappaa sen. Kun hän juo Fafnerin verta, hän oppii ymmärtämään lintujen kieltä. Linnut kertovat hänelle Valkyrie Brünnhildestä, joka nukkuu kivellä tulen ympäröimänä.
Siegfried matkustaa vuoren huipulle ja herättää Brünnhilden suudelmalla. He rakastuvat, ja Siegfried lupaa suojella häntä. Heidän onnensa on kuitenkin lyhytaikainen. Sormuksen luonut paha jumala Alberich on seurannut Siegfriediä ja Brünnhildea. Hän aikoo käyttää Siegfriediä kostaakseen jumalille.
Alberich naamioituu pyhiinvaeltajaksi ja tapaa Siegfriedin. Hän kertoo Siegfriedille, että Brünnhilde on uskoton hänelle ja että hän aikoo pettää hänet. Siegfried on särkynyt ja jättää Brünnhilden. Alberich ilmestyy sitten Brünnhildelle ja kertoo hänelle, että Siegfried aikoo tappaa hänet. Brünnhilde on järkyttynyt ja nukahtaa epätoivoon.
Siegfried palaa Mimen luo, joka kertoo myrkyttäneensä Brünnhilden juoman. Siegfried on kauhuissaan ja ryntää takaisin Brünnhilden kalliolle. Hän löytää naisen nukkumasta ja juo itse myrkyllisen juoman. Brünnhilde herää ja löytää Siegfriedin kuolemasta. Hän on surun vallassa, ja hän kuolee särkyneeseen sydämeen.
Jumalat kokoontuvat Valhallaan, jumalien kotiin. He katsovat, kuinka Brünnhilden hautauspyrstön tuli kuluttaa Walhallan. Maailma on tuhottu, ja jumalat ovat voimattomia.